En la zona donde está Arenas de San Pedro hay restos de poblados prehistóricos, pero su actual núcleo urbano data de finales de la edad media.

Se han encontrado en la zona de río Tiétar monedas árabes, lo que atestigua su presencia en la zona. Durante el periodo de la Reconquista continuaron viviendo en zonas más altas de Gredos, lo que ahora son los municipios de Guisando y El Arenal, zonas habitadas por pastores desde siempre.

Según una leyenda, en 1054 una plaga de termitas acaba con una parte importante de las viviendas desperdigadas por la zona minera de Los Llanos, que coincide con una aparición de la Virgen, lo que hace que los habitantes se trasladen a la zona actual del municipio, denominada Ojo de la Jara.

Pero no solo era la minería lo que destacaba de esta zona, sino también los pastos y la situación geográfica, por lo que en 1393 el Condestable Ruíz López Dávalos obtiene una autorización para segregar las aldeas más importanes del entonces llamado alfoz de Ávila y consigue que el rey Enrique III se las entregue como señor.

En esa época es importante la presencia de judíos en la zona, lo que se representa por la actual calle de la Sinagoga.

A finales del siglo XIV se construyen edificios como el Castillo, la iglesia y el puente de Aquelcabos o puente Viejo.

En los últimos años del siglo XVI la ermita de San Andrés del Monte se convierte en un convento franciscano. En 1562 morirá en la enfermería fray Pedro de Alcántara, que será beatificado en 1622, por lo que el municipio lo proclama su patrón, que será canonizado en 1669 en un proceso en el que declararon muchos vecinos de la zona.

En 1772 comienzan las obras de la Real Capilla del Santuario de San Pedro de Alcántara con Ventura Rodríguez como arquitecto, lugar al que serán trasladados los restos del santo del municipio.

Por aquella época el municipio tendrá como vecino al infante don Luis Alfonso de Borbón y Farnesio, que construirá una parte de un grandioso proyecto del palacio de La Mosquera. Este inacabado palacio se convertirá en una pequeña corte en el que se reunirán personajes importantes en el mundo de la música, como Boccherini, o en el mundo de la pintura, como fue Goya que estuvo dos veranos pintando la familia del infante Don Luis.

De esta época datan también la canalización del arroyo Guisete por la que hoy es la calle de la Triste Condesa, y el puente sobre el río Tiétar.

En el siglo XIX, en la ocupación francesa, vecinos del municipio asesinan a 24 soldados, lo que lleva a que las tropas francesas degüellen a 30 ciudadanos por todo el pueblo, saqueen la iglesia, viviendas e incendian los conventos de los Agustinos. Este fuego arrasará el ayuntamiento y más de 300 casas. Pero no fue la última vez que se inciendara el pueblo, porque en 1838 en la I Guerra Carlista, un grupo de 550 guerrilleros al mando de Blas García el Perdiz volverá a prender fuego al mismo.

El convento de los Agustinos fue abandonado por los monjes en ese mismo año por las desamortizaciones de la iglesia, aunque volverían en 1878.

El siglo XX está lleno de cambios con la construcción de nuevas infraestructuras como carreteras o la llegada de la electricidad. Tras la Guerra Civil, comienza a ser un foco de atracción turística multiplicándose su población en verano.

En 1963 se descubren por casualidad uno de los grandes atractivos de la localidad, las Cuevas del Águila.